Ato 1: Ashes – À medida que o jogo abre 14 anos após o dia do emergência, o ex-soldado Marcus Fenix é libertado da prisão de segurança máxima de Jacinto por seu amigo íntimo, Dominic Santiago, que precisa da ajuda de Fenix na luta contra o gafanhoto. Ambos conseguem escapar da prisão momentos antes de ser destruída por um cadáver e depois se encontrar com os outros membros do esquadrão Delta, Anthony Carmine e Minh Young Kim. Eles recebem ordens para encontrar esquadrão alfa e posse segura do “ressonador”, um dispositivo destinado a mapear a rede de túneis subterrâneos de gafanhoto para a bomba de luz. No caminho para a última localização conhecida de Alpha, Carmine é morto por um atirador de gafanhotos. Marcus, Dom e Kim são capazes de se encontrar com um esquadrão privado da Alpha, Augustus Cole, que diz que o resto de Alpha está no túmulo das incógnitas e que as transmissões foram bloqueadas por semeadores. Marcus então elimina os semeadores usando o martelo do amanhecer. Depois de encontrar mais três privados de Alpha, Damon Baird, Gyules e um equipamento desconhecido, eles são emboscados por forças de gafanhotos. Kim é separado dos outros e é morto pelo general Raam. Enquanto se retira na tumba, o equipamento desconhecido é morto enquanto fornece fogo na cobertura. Depois que Marcus derrota um berserker de gafanhotos, que mata Gyules, a equipe confirma com a sede que o ressonador está seguro e é encomendado para a instalação de imulsão de Lethia, a dez quilômetros de sua posição. Marcus também é encarregado do esquadrão Delta no lugar de Kim.
Ato 2: O Nightfall – Dom sugere que a maneira mais rápida de chegar à mina seria emprestar um junker de uma encalhada chamada Franklin, que deve a Dom um favor dos acordos no passado. Depois de chegar ao acampamento, Franklin concorda com relutância em dar a ele o Junker com a condição de que Cole e Baird fiquem para trás no acampamento preso para ajudá -los a se defender do gafanhoto. Dom concorda, e ele e Marcus vão pela cidade em ruínas quando o anoitecer desce, trazendo as criaturas de Kryll, carnívoras semelhantes a morcegos que atacam qualquer coisa no escuro. Os dois lutam pelas forças de gafanhotos para alcançar o posto de gasolina de Aspho, onde o Junker é mantido, e depois o leva de volta ao acampamento, se defendendo do Kryll com uma luz ultravioleta equipada no lixo que pode matar o Kryll. Os dois chegam ao acampamento preso bem a tempo de ajudar a defendê -lo de um grande ataque de gafanhotos. Uma vez garantido a situação, a equipe se move em direção à instalação de mineração no Junker.